A Pathological Study of the Potential Threats to Fish Health in the Canary Islands

Abstract

The Canary Islands enjoy a privileged position in the Atlantic Ocean (Gobierno de Canarias - Consejería de Agricultura, 2021) and harbour a unique ecosystem of global importance (Popescu & Ortega Gras, 2013). Approximately 700 species of Osteichthyes and 85 species of Chondrichthyes inhabit the region (Espino et al., 2018). Fishing activities are a fundamental part of the identity of the Canary Islands, as many coastal regions depend on fishing for their livelihoods (Popescu & Ortega Gras, 2013). In addition to providing multiple natural resources of economic value, coasts also provide invaluable opportunities for leisure and recreational activities (Espino et al., 2018). For example, fishing tourism, aquaculture tourism, and marine tourism have been developed over the past few years to protect, conserve, and regenerate marine resources and ecosystems while promoting responsible exploitation of existing marine resources (Ley 15/2019, de 2 de mayo, de modificación de la Ley 17/2003, de 10 de abril, de Pesca de Canarias. BOE, nº 141, de 13 de Junio, 2019) (Agencia Estatal Boletin Oficial del Estado, 2019). Because the tourism industry is built on advertising, it is essential to be aware of the challenges that limit its progress and to seek solutions that can maintain and strengthen the privileged position of the Canary Islands as a tourist destination. In this regard, a clean and healthy marine ecosystem and high-quality seafood are two keys to sustainable development. Diverse fish species are important for the balance of marine ecosystems. In addition to being a significant part of the human diet, fish incorporate several trophic webs, granting the survival of many aquatic organisms (FAO, 2020). Fish are also acknowledged to be sentinels for multiple stressors that can impact biodiversity (Sebastian & Hering, 2018). In the last fifty years, more fish was consumed globally than all other animal protein foods combined. Spain is one of the top 20 producers of marine capture fisheries (FAO, 2020). As markets become increasingly globalized, most fish products cross multiple borders to reach the consumer. Disease outbreaks can therefore severely impact supply distribution, price volatility, and public health. For that reason, criteria for food quality and safety have become increasingly relevant (FAO, 2020). Wilson et al. (2010) invited scientists to submit questions about current knowledge gaps regarding how climate change impacts coral reef fish. The invited scientists came from 10 different countries and 23 institutions. More than 70% of the scientists identified reef fish habitat associations, community dynamics, diversity, and distribution patterns as key areas of research interest. In contrast, less than 20% of contributors listed reef fish physiology, productivity, and disease as research interests. Of the 53 questions presented in the final publication, only one addressed fish disease. However, this does not mean there are no knowledge gaps about fish diseases; rather, it highlights an apparent lack of scientific interest in the study of fish diseases. The current COVID-19 outbreak, which is negatively impacting human health and the world economy, has reminded us that human health is closely connected to the health of animals and the shared environment. World Health Organization (WHO) Director-General Dr. Tedros Adhanom Ghebreyesus stated that “the pandemic is a reminder of the intimate and delicate relationship between people and planet. Any efforts to make our world safer are doomed to fail unless they address the critical interface between people and pathogens and the existential threat of climate change, that is making our Earth less habitable” (WHO, 2020). His comment implicitly raises the concept of ‘One Health,’ which refers to the importance of interdisciplinarity in effectively detecting, responding to, and preventing outbreaks of zoonoses and food safety problems. Approximately 60% of the pathogens causing human disease have their source in domestic or wild animals, and 75% of emerging human pathogens are of animal origin (World Organisation for Animal Health, 2021). Active surveillance against pathogens is therefore crucial in the context of ongoing global climate changes. For example, increased water temperature, eutrophication, changes in ocean currents, and ocean acidification are expected to alter disease dynamics (Johnson et al., 2009; Lõhmus & Björklund, 2015; Marcogliese, 2008; Prowse et al., 2009). These global changes can lead to the redistribution, emergence, or re-emergence of several diseases (Marcogliese, 2008; Prowse et al., 2009). In terrestrial environments, climate change has allowed vectors of Bluetongue virus (Jones et al., 2019; Purse et al., 2008; A. Wilson & Mellor, 2008) and Hantavirus (Clement et al., 2009) to spread to new locations. Global warming has similarly been linked to outbreaks of the fungus Batrachochytrium dendrobatidis, which is responsible for declining amphibian populations (Pounds et al., 2006). In aquatic environments, the protistan oyster parasite Perkinsus marinus has extended its range northwards as water temperatures have increased (Cook et al., 1998). Higher water temperatures have been associated with higher concentrations of viral DNA, the onset of clinical symptoms, and mortality in fish infected with Herpesvirus type 3 (Gilad et al., 2003, 2004; H. Soliman & El-Matbouli, 2020; St-Hilaire et al., 2005), and have contributed to the development of clinical signs in fish infected with Aeromonas salmonicida (Crumlish & Austin, 2020). Outbreaks of proliferative kidney disease, a disease caused by Tetracapsuloides bryosalmonae, have also been associated with increasing water temperature and eutrophication (Okamura et al., 2011; Sterud et al., 2007; Tops et al., 2009). Similar connections between climate change and disease prevalence or severity have been observed for other parasites including Myxobolus cerebralis (Hiner & Moffitt, 2001), Ichthyophthirius multifilis (Karvonen et al., 2010), and some trematodes and ectoparasites (Cairns et al., 2005; Hakalahti et al., 2006). Information regarding fungi-host dynamics in the context of climate change is limited. However, since adverse environmental conditions may compromise fish immune response, increased susceptibility to opportunistic pathogens such as fungi is likely to ensue (Dopazo, 2020; Roberts, 2012). In addition to climate change, overfishing (Griffin et al., 2020), habitat destruction (Johnson et al., 2009; Marcogliese, 2008), invasive species (Lõhmus & Björklund, 2015), and contamination act as additional stressors in an already intricate suite of threats to fish and ecosystem health. For example, plastic contamination represents almost 90% of the total garbage floating in the sea (Espino et al., 2018). In the Canary Islands, the coastal areas and contiguous ocean are already contaminated with plastics (Álvarez-Hernández et al., 2019; Herrera et al., 2018; Rapp et al., 2020; Vega-Moreno et al., 2021). Plastic ingestion has also been documented in several species of stranded cetaceans (Puig-Lozano et al., 2018) and teleost fish (Herrera et al., 2019) from the Canary Islands. These observations underscore the need for detailed and accurate toxicity assessments for plastics and microplastics, as their impacts on marine ecosystems and public health are not fully understood. Fish pathology has also been a neglected area of study among veterinary pathologists. Several pathologists (Baumann et al., 2016; Wolf et al., 2015) have highlighted the “broader pervasive problem of inaccurate histopathology data” in scientific publications. This situation is particularly problematic among ecotoxicological publications. Wolf & Maack (2017) found that only 54% of 189 studies containing fish histopathology data had either “highly credible” or “credible” data. In contrast, data were equivocal, dubious, or without credibility in the remaining 46% of those studies. Such inaccuracies unfortunately persist in the literature and serve as the basis for further misguided research (Baumann et al., 2016). Studies on how microplastics affect fish are particularly prone to poor histopathology data. In several publications that address this question, reported histopathological changes were the result of misdiagnosis and misinterpretation. High-quality works that question and correct these inaccurate results are needed to prevent further inaccuracies. At the same time, improved and more accurate diagnostic methods and surveillance efforts can mitigate the risks of future disease emergence (Walker & Winton, 2010).

El ecosistema marino canario disfruta de una situación privilegiada que genera las condiciones necesarias para la presencia de una gran diversidad de especies endémicas y migratorias, constituyendo así un ecosistema único y de importancia mundial (Gobierno de Canarias - Consejería de Agricultura, 2021; Popescu & Ortega Gras, 2013). Actualmente, se encuentran registradas cerca de 700 especies de peces en la región Atlántico centro-oriental del entorno canario (Espino et al., 2018). La importancia de las distintas especies marinas para el equilibrio de los ecosistemas es indiscutible, aparte de ser fuente de proteínas y por eso una parte significativa de la dieta del ser humano (FAO, 2020). En el archipiélago canario, las actividades pesqueras son parte fundamental de su identidad y numerosos municipios dependen en gran medida de este sector (Popescu & Ortega Gras, 2013). En los últimos años se han tomado diversas medidas con el objetivo de asegurar el crecimiento inteligente y sostenible de los recursos marinos. Por otro lado, el desarrollo de actividades turísticas con vistas a impulsar el crecimiento económico, como la pesca-turismo, el turismo acuícola y el turismo marinero y que tienen como objetivo la valorización y difusión de los productos pesqueros, patrimonio y cultura del medio marino, se ven más valoradas por un ambiente marítimo protegido y cuidado (Ley 15/2019, de 2 de mayo, de modificación de la Ley 17/2003, de 10 de abril, de Pesca de Canarias. BOE, nº 141, de 13 de junio, 2019) (Agencia Estatal Boletin Oficial del Estado, 2019). Se ha reconocido que el aumento de las temperaturas favorece la propagación de vectores a nuevas localizaciones. Descripciones del virus de la lengua azul (Gloster et al., 2008) y hantavirus (Clement et al., 2009; Whitmee et al., 2015) en el norte de Europa; la expansión del virus del dengue en América Central y Norte, y Europa (Watts et al., 2018), o la creciente desaparición de anfibios causada por hongos son algunos de los ejemplos (Pounds et al., 2006). Además, hay que tener en cuenta que el cambio climático no es un simple proceso de calentamiento constante y regular de la tierra, el mar y la atmósfera. Cambios en las precipitaciones y efectos indirectos en la eutrofización, estratificación, capa de hielo, acidificación, niveles de las aguas, caudales, corrientes oceánicas, penetración de la luz ultravioleta y condiciones climatéricas extremas están ocurriendo igualmente (Johnson et al., 2009; Lõhmus & Björklund, 2015; Marcogliese, 2008; Prowse et al., 2009). Son los efectos acumulativos de diferentes factores estresantes lo que resulta en severas perturbaciones de las cadenas alimentarias y de la pesca, constituyendo una amenaza a los ecosistemas (Marcogliese, 2008). Para los peces, centinelas del impacto de los múltiples factores estresantes en la biodiversidad (Sebastian & Hering, 2018), el aumento de las temperaturas puede generar estrés fisiológico y comprometer directamente la resistencia del huésped (Genin et al., 2020; Lamb et al., 2018; Marcos-López et al., 2010). El impacto combinado de patógenos virulentos y huéspedes inmunocomprometidos podría ser la base de muchos brotes de enfermedades, además, indudablemente, de reducir el rendimiento reproductivo y/o productivo (Alborali, 2006; Johnson et al., 2009). En salmónidos, se han observado brotes de enfermedad renal proliferativa, causada por el mixozoo Tetracapsuloides bryosalmonae, debidos al aumento de la temperatura, y promovidos por la eutrofización (Okamura et al., 2011; Sterud et al., 2007; Tops et al., 2009). Otro mecanismo relevante para la aparición o brote de enfermedades infecciosas es el efecto del cambio climático en los movimientos de las poblaciones animales. Los cambios en los patrones de migración podrían provocar que los animales migratorios se encuentren y transfieran patógenos a poblaciones de huéspedes previamente no expuestas, o que se expongan a nuevas enfermedades infecciosas (Prowse et al., 2009). Los patógenos introducidos en poblaciones de huéspedes previamente no expuestos pueden propagarse rápidamente, causar altas tasas de mortalidad y conducir a reducciones alarmantes en la abundancia de huéspedes (Lamb et al., 2018; Marcos-López et al., 2010). La interferencia antropogénica, a través de la pérdida de hábitats y su fragmentación y polución, contribuyen también al cambio climático. Herrera et al. (2018) han publicado un estudio que describe la presencia de microplásticos en caballas capturadas a lo largo de la costa canaria, apuntando la presencia de microplásticos en el 70% de los peces estudiados. En una época en la que los efectos del cambio climático y de la polución de los océanos son intensamente debatidos y estudiados, es de suma importancia garantizar una comprensión amplia del ecosistema marino. La identificación exitosa de los riesgos sanitarios emergentes está en la base de la protección de la salud pública y el medio ambiente. Así, es esencial tener un conocimiento más profundo de las enfermedades, no solamente las que pueden tener un efecto nocivo para la salud humana, si no también las que pueden amenazar a las distintas especies de animales que habitan los ecosistemas marinos que circundan las Islas Canarias. En esa línea, queda todavía mucho por hacer para determinar cuales son los patógenos, con qué efecto y durante qué escala de tiempo, cuales tienen potencial de afectar la salud del ecosistema y, como consecuencia, a la seguridad alimentaria. Esto requiere de una estricta vigilancia de los ecosistemas marinos. El presente trabajo se ha desarrollado con el objetivo de arrojar nuevas luces a las actuales amenazas a las especies de pez salvajes de las Islas Canarias. Lo objetivos genéricos han sido por lo tanto: a) la identificación de la prevalencia de enfermedades en poblaciones de peces salvajes en las Islas Canarias; b) evaluar los cambios patológicos causados por los distintos agentes infecciosos en peces salvajes; c) determinar los distintos contextos en los cuales los peces pueden estar susceptibles a la ingestión de microplásticos; d) evaluar el potencial para la retención y translocación de microplásticos tras su ingestión; e) identificar las consecuencias clínicas y patológicas de la ingestión de microplasticos.