Ecology of an uncultured heterotrophic flagellate lineage: MAST-4

Abstract

Heterotrophic flagellates are fundamental in marine microbial food webs. They play a key role in channeling bacteria to higher trophic levels as well as in nutrient recycling. Despite this recognized ecological importance, and contrasting with the significant advances achieved with marine bacteria and archaea, little is known on the diversity of marine heterotrophic flagellates. This heterogeneous group of cells is weakly captured by microscopic and culturing approaches, and has been only recently targeted by environmental molecular surveys. This thesis is about the study of the ecology of one specific uncultured lineage, the MAST-4 (Marine Stramenopiles clade-4) group, which can be viewed as a model heterotrophic flagellate. MAST-4 consists of tiny cells (2-3 ?m) that are widely distributed in the photic zone of the oceans with temperatures above ~5°C. On average, it accounts for ~9% of marine heterotrophic flagellates. It actively grazes on bacteria and other picosized cells being well adapted to the typical bacterioplankton abundances and preferring bacteria in a good physiological state. MAST-4 displays low genetic variability, being formed by just five main clades, each representing at least one biological species. This indicates that this successful group has suffered low evolutionary diversification. The most represented MAST-4 clades did not reveal geographical barriers, whereas temperature was the main factor influencing the distribution patterns. Different clades of MAST-4 seemed to have physiological adaptations that allowed them to establish and dominate under different environmental regimes. This ecotypic differentiation could partly explain the success of this flagellate, at the level of global distribution and abundance, allowing it to exploit the whole spectrum of habitat variability.

Los flagelados heterotróficos son un componente fundamental en las redes microbianas marinas. Juegan un papel clave en la canalización de las bacterias hacia niveles tróficos superiores y en el reciclaje de nutrientes inorgánicos. A pesar de esta reconocida importancia ecológica, a diferencia de los grandes avances alcanzados en el estudio de las bacterias y arqueas marinas, todavía se conoce bastante poco de la diversidad de los flagelados heterotróficos marinos. La identificación de este grupo heterogéneo de células se ha visto limitada por la dificultad de su detección por microscopía o su aislamiento en cultivo. El desarrollo de los recientes análisis moleculares ambientales ha permitido comenzar a caracterizarlos. Esta tesis aborda el estudio de la ecología de un linaje específico no cultivado, el grupo MAST-4 (estramenópilos marinos clado-4), el cual podría considerarse como un flagelado heterotrófico modelo. El linaje MAST-4 está formado por células pequeñas (2-3 μm) ampliamente distribuidas en la zona fótica de los océanos con temperaturas superiores a ≈5°C. Como promedio, representa el ≈9% de los flagelados heterotróficos marinos. Es un depredador activo de bacterias y otras células muy pequeñas y parece estar bien adaptado a las abundancias típicas del bacterioplancton, prefiriendo las bacterias en buen estado fisiológico. El taxón MAST-4 muestra una variabilidad genética baja, se compone solo de cinco clados principales, cada uno representando al menos una especie biológica. Esto indica que este grupo tan exitoso ha experimentado una diversificación evolutiva limitada. Los clados más representados del MAST‑4 no revelaron barreras geográficas, en cambio, se observó cómo la temperatura era el principal factor estudiado que influenciaba la distribución de los patrones. Distintos clados del MAST-4 parecían tener adaptaciones fisiológicas que les permitían establecerse y dominar bajo diferentes condiciones ambientales. Esta diferenciación ecotípica podría explicar parcialmente el éxito de este flagelado, a nivel de distribución y abundancia global, permitiéndole explotar todo el espectro de la variabilidad del hábitat marino.